CYANOBACTÉRIE

Les Cyanobacteria, ou cyanobactéries, sont un embranchement de bactéries (procaryotes), également appelées « algues bleues », ou autrefois « algues bleu-vert ».

• Jusqu'à récemment cet embranchement comportait l'unique classe des Cyanophyceae (cyanophycées) ou Oxyphotobacteria (oxyphotobactéries). Ces bactéries fixent par photosynthèse le carbone du dioxyde de carbone et libèrent du dioxygène.
• En 2013 un groupe de bactéries apparentées aux cyanobactéries connues mais non photosynthétiques a été découverts dans l'intestin de l'homme et dans les eaux de surface. Il forme la classe des Melainabacteria (en), ou peut-être un nouvel embranchement.
• En 2017 un nouveau groupe a été découvert, apparenté aux précédents mais phylogénétiquement basal, également non photosynthétique. Il forme la classe des Sericytochromatia, ou peut-être un nouvel embranchement.

On connaît plus de 7 500 espèces de cyanophycées (dont au moins 200 pouvant être libres, c'est-à-dire non symbiotiques et capables d'une vie indépendante), réparties dans plus de 150 genres.

Les taxons inclus dans le phylum ou la division "Cyanobacteria" n'a pas été valablement publiée en vertu du Code Bactériologique (Révision de 1990) à l'exception (i) des classes Chroobacteria, Hormogoneae et Gloeobacteria; (ii) des Ordres Chroococcales, Gloeobacterales, Nostocales, Oscillatoriales, Pleurocapsales et Stigonematales; (iii) des Familles Prochloraceae et Prochlorotrichaceae, et (iv) des Genres Halospirulina, Planktothricoides, Prochlorococcus, Prochloron, Prochlorothrix et Rubidibacter. Les noms d'espèces Crinalium epipsammum De Winder et al. 1991, Microcystis aeruginosa Otsuka et al. 2001 Planktothrix mougeotii Suda et al. 2002 et Planktothrix pseudagardhii Suda et Watanabe 2002 sont illégitimes.

Les cyanobactéries, malgré une éventuelle ressemblance superficielle et écologique, ne sont pas des algues mais des bactéries coloniales. Ce sont le plus souvent des formes filamenteuses de consistance éventuellement gluante, dont le plus grand nombre est microscopique. Malgré leur nom vernaculaire elles peuvent prendre diverses couleurs et sont rarement bleues. Ces couleurs viennent des pigments bleus (phycocyanines) et rouges (phycoérythrines) qui masquent la chlorophylle a.

Les oxyphotobactéries réalisent la photosynthèse oxygénique et peuvent donc transformer l'énergie solaire en énergie chimique utilisable par la cellule en fixant le dioxyde de carbone (CO₂) et en libérant du dioxygène (O₂). Certaines d'entre elles peuvent dans certaines conditions fixer le diazote. Elles sont capables de consommer le carbone organique présent dans leur environnement.

La fixation du CO₂ est attestée depuis au moins 3,7 Ga mais on ne sait rien des organismes qui en sont à l'origine. Les cyanobactéries et leurs ancêtres ont produit un bouleversement écologique majeur par leur dégagement de dioxygène dans l'atmosphère (elles sont responsables de la Grande Oxydation vers 2,45 Ga) et par leur contribution au premier puits biologique de carbone et à une désacidification des océans, lorsqu'elles se sont organisées en colonies fixées (stromatolithes), capables de produire du calcaire.

Leurs populations croissantes, entre autres en France, favorisées par des déséquilibres trophiques ou écologiques (dont l'eutrophisation des eaux), posent divers problèmes : obstruction des systèmes de filtration, coloration et parfois dystrophisations des eaux ou anoxies, avec métabolites secondaires donnant un mauvais goût à l'eau (géosmine, 2?méthylisobornéol, p-cyclocitral...) et certains causant des toxicoses graves. Une quarantaine d’espèces connues sécrètent ou contiennent des cyanotoxines qui sont généralement des neurotoxines pouvant causer la mort chez divers animaux, dont l'humain. Ces toxines comptent parmi les plus puissants poisons naturels connus et n'ont pas d'antidote connu.

Les propriétés thérapeutiques des bains de boue seraient dues en majeure partie aux cyanobactéries. Certaines espèces comme la spiruline (Arthrospira platensis) sont utilisées comme complément alimentaire.

Cyanophyceae

Anabaena sphaerica

Division

Cyanobacteria
Stanier ex Caval.-Sm., 2002

Classe

Cyanophyceae
Schaffner, 1909²

Classification phylogénétique

Position :

• Eubactéries
  • Protéobactéries
  • groupe :
    • Firmicutes
      • groupe Bacillus / Clostridium
      • Actinobactéries
    • groupe :
      • Cyanobactéries
      • groupe Thermus / Deinococcus
  • groupe :
    • Bactéries vertes sulfureuses
    • groupe :
      • Flavobactéries
      • Bactéroïdes
  • groupe :
    • Spirochètes
    • Chlamydiales
  • Planctomycétales
  • Bactéries vertes non sulfureuses
  • Aquificales
  • Thermotogales

Description

Les cyanobactéries sont des organismes procaryotes mixotrophes ne présentant ni noyau véritable, ni plaste, ni reproduction sexuée.

Structure

Les cyanobactéries sont dépourvues de membrane nucléaire, de mitochondries, de réticulum endoplasmique et de flagelle. Au microscope électronique, on distingue deux zones différenciées, principalement par leur couleur :

• le chromoplasma (zone périphérique contenant les thylakoïdes, sortes de sacs écrasés contenant les organites photosynthétiques) qui, outre la photosynthèse, assure deux autres fonctions : la respiration, et la fixation de l'azote (chez certaines espèces) ;
• le centroplasma, situé au centre de la cellule, qui assure des fonctions semblables à celle d'un noyau et contient l'ADN, qui se présente généralement sous formes d'aiguilles.

Schéma d'une cyanobactérie.

Pigments

Les cyanobactéries possèdent de la chlorophylle et d'autres pigments, d'où leurs couleurs variées (mais plutôt bleue dans près de 50 % des cas), ce qui explique leur nom, bien qu'en fait plus de la moitié des cyanobactéries connues ont une couleur extérieure autre (dorée, jaune, brun, rouge, orangé, vert émeraude, violet, ou bleu foncé presque noir).

Taille

La taille varie beaucoup selon les espèces ; certaines forment des filaments dépassant un mètre de long, unicellulaires, mais pouvant se subdiviser en fragments (dits hormogonies). D'autres espèces, moins communes forment des biofilms en plaques ou coussins, ou des colonies plus aléatoirement irrégulières. La plupart sont invisibles à l'œil nu hormis par la coloration qu'elles donnent parfois à l'eau ou au support qu'elles colonisent (elles font partie du micro et nano-plancton). D'autres - récemment découvertes - sont invisibles au microscope optique traditionnel, et font partie du picoplancton.
C'est le cas des Prochlorophytes (ex : Prochlorococcus marinus, très abondante dans le picoplancton, plus petites que les cyanobactéries coccoïdes très présente dans les eaux marines aux niveaux inférieurs de la zone euphotique où des densités de 105 cellules/ml sont mesurées. La position taxonomique des Prochlorophytes a évolué et n'est pas encore clairement fixée.. Ces nano-algues autotrophes (les plus petites connues) ne contiennent pas de chlorophylle a, mais de la divinyl-chlorophylle a et de la divinyl-chlorophylle b dont les maxima d’absorbance sont décalés de quelques nanomètres par rapport à ceux des chlorophylles correspondantes. Leur croissance est très lente et leur durée de vie très longue.

Taxonomie

La taxonomie des cyanobactéries est en cours de révision, avec l'apparition de deux nouvelles classes (Melainabacteria et Sericytochromatia) regroupant au moins une partie des cyanobactéries provisoirement qualifiées d'incertae sedis.

Cependant, on peut faire un survol des systèmes les plus utilisés. Le système de Geitler, qui date de 1932, était basé sur la morphologie et les spécimens de collection et comptait 3 ordres: Chroococcales, Chemesiphonales, et Hormogonales. Il incluait 1300 espèces en 145 genres (Encyclopedia of Microbiology, Miselio Schaechter (rédacteur en chef), 3me ed. vol. 1 ; books.google).

Drouet, en 1981 (Beih. Nova Hedwiga 66: 135-209), se fondant sur des spécimens d'herbier et la morphologie, simplifia le système précédent en incluant seulement 62 espèces en 24 genres, ce qui ne fut pas considéré comme approprié par les taxonomistes mais était apprécié des biochimistes et physiologistes à cause de son pragmatisme, et plusieurs noms de souches de laboratoire, comme Anacystis nidulans et Escherichia coli sont issues de son système.

Bourelly a fait une réévaluation du système geitlérien en 1985 dans son Les algues d'eau douce III, 2me ed. basée surtout sur la morphologie et les caractéristiques de reproduction.

La taxonomie la plus utilisée de nos jours est celle de Rippka et ses collègues (J. Gen. Microbiol. 111: 1-61, 1979), qui inclut 5 ordres: Chroococcales, Pleurocapsales, Oscillatoriales, Nostocales, et Stigonématales. Elle se fonde sur la morphologie générale, l'ultrastructure, le mode de reproduction, la physiologie, la chimie, et parfois la génétique à partir de spécimens de collection et de culture.

La classification d'Anagnostidis et Komarek, fondée sur la morphologie générale, l'ultrastructure, le mode de reproduction et autres critères, et présentée dans une série d'articles datant de 1985 jusqu'à 1990 dans la revue Algology Studies et une autre série dans la revue Archives of Hydrobiology aussi de 1985 à 1990, comprenait 4 ordres: Chroococcales, Oscillatoriales, Nostocales, et Stigonématales. Les Pleurocapsales étaient fusionnés aux Chroococcales.

Des analyses moléculaires fondées sur l'ARNr 16S par Giovannoni et ses collègues en 1988 (Evolutionary relationships among Cyanobacteria and green chloroplasts, J. Bacteriol. 170: 3584-92) et par Turner et ses collègues datant de 1989 (The relationships of a prochlorophyte Prochlorothrix hollandica to green chloroplasts, Nature 337: 380-85) comprend 9 ordres (10 si on inclut Prochlorales) répartis en 6 super-groupes de plus en plus exclusifs. Les ancêtres des super-groupes sont Gléobacter (Chroococcales 1), Pseudanabéna (Chroococcales 2) (qui était la racine dans l'analyse de Giovannoni et collègues), Oscillatoriales 1, Prochlorales (Prochlorophytes), Synéchococcus (Chroococcales 3), et Chroococcales 4+Pleurocapsales. Le 6me super-groupe est composé d'Oscillatoriales 2 + (Nostocales+Stigonématales). Donc Chroococcales et Oscillatoriales sont polyphylétiques. Ces résultats correspondent au phénotype pour la plupart--par exemple, Gléobacter est probablement le genre le plus primitif, n'ayant pas de filaments, thylakoides, hormogonies, akinètes, ni hétérocystes, et se reproduisant par la fission binaire au lieu de la sporulation, et le groupe Nostocales+Stigonematales se démarquant surtout par la possession d'hétérocystes.

Liste des ordres

Selon World Register of Marine Species (12 septembre 2017) :

• classe des Cyanophyceae
  • sous-classe des Nostocophycideae
    • ordre des Nostocales
  • sous-classe des Oscillatoriophycideae
    • ordre des Chroococcales
    • ordre des Oscillatoriales
  • sous-classe des Synechococcophycideae
    • ordre des Pseudanabaenales
    • ordre des Synechococcales
  • ordre des Stigonematales
  • Cyanophyceae incertae sedis
• Cyanobacteria incertae sedis

Phylogénie de la photosynthèse

Les oxyphotobactéries possèdent deux photosystèmes (I et II), tous deux nécessaires à la photosynthèse oxygénique (photosynthèse s'accompagnant de la production d'oxygène libre) alors qu'aucune de ces deux machineries cellulaires n'est présente dans les deux autres classes. On en déduit logiquement que l'ancêtre commun aux trois classes de cyanobactéries n'était pas photosynthétique. Les photosystèmes I et II sont présents dans d'autres bactéries photosynthétiques (mais anoxygéniques, c'est-à-dire sans production d'oxygène libre), mais jamais ensemble. Ils ont sans doute été acquis par les oxyphotobactéries par transfert horizontal de gènes en provenance de bactéries photosynthétiques préexistantes mais anoxygéniques.

Sur la base des théories d'horloge moléculaire, la séparation des deux classes des Melainabacteria et des Oxyphotobacteria daterait de 2,5 à 2,6 milliards d'années (la classe des Sericytochromatia se serait séparée antérieurement). La photosynthèse oxygénique daterait ainsi de la même époque voire serait plus tardive, donc serait nettement plus récente que ce que l'on a longtemps pensé.

Occurrence

Au Québec, en 3 ans de 2001 à 2004, sur 6 stations de pompage d'eau potable, Anabaena flosaquae, Coelosphaerium kuetzingianum ont assez fréquemment été détectées, ainsi qu'une dizaine d'autres souches. Le plus grand nombre d'espèces potentiellement toxiques était sur les sites de Plessisville, Saint-Hyacinthe et Farnham. Dans un tiers des cas environ, la présence d'une ou plusieurs espèces de cyanobactéries était associée à une concentration détectable de cyanotoxine. Sachant que ces espèces sont caractérisées par des blooms planctoniques, sans mesures régulières et très rapprochées, on n'est jamais certain de mesurer les maxima. La rivière Bécancour, la rivière Yamaska et la baie Missisquoi qui servent de réservoir d'eau potable, en contenaient à des taux "souvent supérieurs au seuil d’alerte proposé par Bartram et al. (1999) pour l’approvisionnement en eau potable, soit 2000 cellules/ml". Les cyanotoxines n'étaient cependant que rarement détectées au robinet, ou à faibles valeurs grâce à un bon traitement de l'eau ; les stations de potabilisation réussissant à éliminer les cyanobactéries sans faire éclater leurs cellules, c'est-à-dire sans libérer les cyanotoxines intracellulaires dans l'eau ou en les filtrant sur le charbon de bois activé.

Au Québec, près de la moitié des prélèvements d'eau potable proviennent d'eaux de surface (lacs, fleuves et rivières) sensibles aux pollutions, par les cyanobactéries notamment. En 2007, 160 lacs ont été touchés et 7 fermés totalement. Le gouvernement québécois a élaboré un plan d'envergure pour diminuer la pollution des eaux : marais filtrants, dragage des sédiments et plantes captant les phosphates sont à l'essai. D'autres expériences tentent d'éliminer les « fleurs d'eau » (cyanobactéries). En été 2009, seront ainsi testés des ultrasons dont la longueur d'onde devrait être fatale uniquement aux cyanobactéries.

Reproduction et aptitudes aux pullulations

Elle se fait par division végétative et par spores, soit unicellulaires (coccospores), soit sous forme de filaments de cyanobactéries (trichomes = hormogonies) ce qui constitue deux principales classes de cyanobactéries : les coccogonophycidées (formes solitaires ou coloniales) et les hormogonophycidées (formes coloniales filamenteuses). Quand la bactérie est symbiote d'une autre espèce, ses cellules se divisent au rythme des cellules de l'espèce-hôte.

Les pullulations apparaissent souvent dans les eaux peu aérées ou à faible courant, mais il arrive qu'en été des rivières rapides soient touchées. Les « blooms » de cyanobactéries peuvent fortement colorer l'eau. Ces efflorescences sont invisibles, ou ont l'apparence d'une mousse, d'écume ou de tapis couvrant la surface de l'eau (lacs étangs, bassins...). Selon les cas, les efflorescences ont une couleur bleue, vert clair, brun ou rouge. Elles donnent parfois l'impression que de la peinture flotte à la surface de l'eau. C'est ainsi la pullulation de Trichodesmium (Oscillatoria) erythraeum qui est responsable de la coloration de la mer Rouge, en raison de son pigment rouge (la phycoérythrine).

Les cyanobactéries qui vivent en colonies cohérentes (en trichomes formant des films, amas ou filaments) fixent l'azote de l'air via des cellules spécialisées dites hétérocystes qui fonctionnent indépendamment des autres cellules, en anaérobiose. Certaines font preuve d'une très bonne résistance au froid, au chaud et aux rayonnements ionisants ou ultraviolets ce qui leur permet notamment de vivre en zone polaire. Quand les nitrates ou l'ammoniac manquent, une partie des cellules de ces cyanobactéries (10 % environ) épaississent leurs parois, excrètent leur pigments et synthétisent une enzyme (nitrogénase) qui fixe l'azote (stocké sous forme de glutamine qui peut être utilisée par d'autres cellules vivant elles en aérobie).

Écologie des cyanobactéries

Les cyanobactéries sont les êtres vivants les plus anciens identifiés avec certitude avec les archées, puisqu'on en trouve déjà durant le précambrien (les formes les plus simples), jusqu'aux alentours de 3,8 milliards d'années, soit dans l'éon de l'Archéen. La présence de ces bactéries assez complexes laisse supposer l'existence antérieure de formes de vie plus simples (dont nous ne connaissons aucun fossile), repoussant la date d'apparition de la vie sur Terre. Par ailleurs, ces cyanobactéries anciennes ont généré des formations géologiques, les stromatolithes.

Grâce à leur activité, des roches carbonatées se sont formées en abondance en piégeant ainsi le gaz carbonique de l'atmosphère primitive, ce qui a pu nous fournir de nombreuses informations quant à la composition de l'atmosphère, donc sur les conditions de vie de l'époque. Elles sont à l'origine de la modification de l'atmosphère terrestre avec l'enrichissement en dioxygène, nécessaire au développement de la vie sur Terre en permettant l'apparition de la couche d'ozone protectrice, et du premier grand puits de carbone qui a diminué l'effet de serre, alors que la puissance moyenne reçue du Soleil augmentait.

Les cyanobactéries vivent presque partout, y compris dans des conditions extrêmes, des glaces polaires (On a trouvé des tapis bactériens de plusieurs centimètres d'épaisseur, sous plus de 5 m de glace permanente) aux sables des déserts. Elles survivent dans les lacs très chauds ou acides des cratères volcaniques comme dans les geysers. Elles croissent tant en eau douce que salée, sous forme planctonique (vivant dans la masse d'eau), ou sous forme benthique (organismes fixés à un substrat immergé). Elles se développent particulièrement bien dans certains milieux pollués par les activités humaines (eutrophisation, dystrophisation). Ces proliférations (blooms) forment par exemple des fleurs d'eau de couleur particulière qui apparaissent sur un plan d'eau en voie de pollution. On assiste à ces efflorescences algales quand l'eau contient de l'azote ou du phosphore en excès, conséquence par exemple d'une agriculture trop intensive ou d'une urbanisation épurant mal ses eaux. Pour cette raison, lorsqu'on détecte qu'une étendue d'eau est envahie par les cyanobactéries, il ne faut pas considérer l'efflorescence elle-même comme la pollution, mais plutôt comme une réaction naturelle à une pollution déjà présente.

Un autre paramètre important influençant l’apparition de fleurs d’eau est le débit du cours d’eau. Un fort débit provoque un brassage continuel de la matière en suspension en plus d’empêcher la stratification des eaux. Ainsi, l’acquisition de nutriments par les cyanobactéries est peu probable et ils ne peuvent se positionner dans la colonne d’eau pour obtenir l’intensité lumineuse requise. C’est pourquoi les fleurs d’eau apparaissent dans les lacs et les rivières à faible débit, plutôt que dans les fleuves (avec quelques exceptions).

De plus, les cyanobactéries en cas de stress intense peuvent créer des spores résistantes (akinètes) protégées par une sorte de squelette minéral. Elles sont en outre reconnues pour n’avoir que très peu d’ennemis naturels et éliminent les espèces concurrentes, tout en échappant mieux que d'autres à la prédation. La principale source de contrôle des populations provient de la compétition entre espèces de cyanobactéries, et peut-être parfois de virus susceptibles de les infecter

Les cyanobactéries adoptent plusieurs stratégies de survie telle que la capacité d’emmagasiner le phosphore qui est l’élément nutritif limitant dans les cours d’eau. De plus, certaines espèces possèdent un mécanisme de positionnement dans la colonne d’eau par l’intermédiaire de vésicules gazeuses. Ils sont donc en mesure de s’adapter aux conditions lumineuses variables en fonction de la période du jour. Comme autres mécanismes d’adaptation on dénote la capacité de certaines espèces à utiliser des photons de longueurs d’onde différentes de ceux qui sont normalement utilisés, et qui pénètrent plus profondément dans l’eau.

Une question très importante au niveau de la fonction métabolique (rôle écologique) des cyanotoxines subsiste. Plusieurs suggèrent que la production de ces métabolites seraient uniquement due à une réponse face à un stress provenant de l’environnement, alors que d’autres croient que l’expression des gènes qui génèrent ces toxines est constitutive et que la proportion synthétisée augmenterait avec la croissance de la souche en question et par conséquent, indirectement avec les facteurs environnementaux. Comme autre hypothèse, on propose que ces molécules puissent servir de facteurs favorisant le mutualisme avec d’autres espèces, ou bien à l’inverse, ces toxines pourraient procurer un avantage sélectif sur des espèces compétitrices.